В центре сюжета фильма "Пока город спит" - интриги вокруг руководства нью-йоркской газеты "Часовой". После кончины владельца, его наследник Уолтер Кайн, не обладающий ни опытом, ни уважением в журналистских кругах, занимает место главы издания. Он мечтает утвердить свою власть и решает сыграть опасную игру: предложить главредакторскую должность тому репортеру, который первым раскроет личность маньяка, терроризирующего город.
Город охвачен страхом из-за серии жестоких убийств, совершаемых преступником, получившим прозвище Убийца с губной помадой. Три амбициозных журналиста - Говард, Джон и Эллен - вступают в гонку за исключительное право разоблачить злодея. Их стремление к успеху приводит к моральным дилеммам и сложному выбору между личными принципами и карьерными амбициями.
В погоне за сенсацией они используют все доступные средства, включая подкуп полицейских и манипуляции общественным мнением. Каждый из них готов пойти на риск ради достижения цели, но цена успеха может оказаться слишком высокой. В этой напряженной борьбе за истину и власть журналисты сталкиваются не только с преступником, но и со своими внутренними демонами.